とある郊外に、荒れた庭を持つ広大な古い屋敷があった。その床下に、もうすぐ14歳になるアリエッティ（声・志田未来）、その父ポッド（三浦友和）、母ホミリー（大竹しのぶ）の3人の小人の家族が、ひっそりと静かに暮らしていた。屋敷の床上には、68歳の女主人・貞子（竹下景子）と65歳のお手伝い・ハル（樹木希林）の2人の老婦人が住んでいる。小人たちの暮らしは、彼女たちに気づかれないように少しずつ、石鹸や食べ物、電気やガスなど必要なものを、必要な分だけ借りてきて成り立つ“借りぐらし”だった。ある夏の日、その屋敷に、12歳の少年・翔（神木隆之介）がやってくる。母が育ったその屋敷で、病気の療養をするためだった。床下の小人たちには、人間にその姿を見られたら引っ越さなければならないという掟があった。しかし、アリエッティは翔に姿を見られてしまう。ポッドは、家族を危険にさらすことになるとアリエッティを諭すが、アリエッティはそんな父に反発する。生来の好奇心と向う見ずな性格も手伝い、アリエッティは次第に翔に近づいていく。そのころ、大きな事件がアリエッティとその家族に迫っていた。